Journal of Neuroscience

Maternal behaviors are evolutionarily conserved yet sensitive to environmental factors such as resource availability. Scarcity-adversity, modeled by providing dams with reduced bedding and nesting materials, reliably induces changes in sensitive and insensitive pup-directed maternal behaviors. Ventral tegmental area (VTA) dopamine (DA) neurons are activated by pup interactions and required for the expression of normal maternal behaviors. However, the effects of postpartum scarcity-adversity on dam VTA DA neuron activity during caregiving alterations remain unexplored. We conducted in vivo fiber photometry recordings of VTA DA neuron activity using Cre-dependent GCaMP7f in postpartum female TH-Cre rat dams in control or scarcity-adversity conditions. Dams were assigned to control or scarcity-adversity conditions on postpartum day (PD) 2 and underwent daily fiber photometry recordings during naturalistic maternal behavior observation sessions and a food pellet reward retrieval task through PD 5. Scarcity-adversity dams showed significantly elevated VTA DA neuron activity during insensitive caregiving, reflected by increased area under the curve, with no group differences during sensitive care. Additionally, scarcity-adversity dams exhibited a decrease in frequency of peaks when separated from their pups (i.e., out of nest), with no group differences during pup contact or nursing. Critically, alterations in VTA DA neuron activity in scarcity-adversity dams were not observed during food reward retrieval, suggesting that postpartum scarcity-adversity selectively disrupts VTA DA dynamics within the maternal caregiving context. These findings show that postpartum resource scarcity induces context-specific alterations in VTA DA neuron activity and provide a foundation for future investigation of projection-specific mechanisms underlying adversity-induced maternal behavior deficits. Significance Statement Postpartum adversity compromises maternal caregiving and increases risk for postpartum depression, but how it alters real-time maternal brain function during active caregiving is poorly understood. Using fiber photometry in TH-Cre dams exposed to resource scarcity, we demonstrate that adversity alters ventral tegmental area (VTA) dopamine (DA) neuron activity during ongoing maternal behavior in a context-dependent manner. Adversity elevated VTA DA neuron activity during insensitive caregiving and reduced VTA DA activity during pup separation, without affecting VTA DA responses to food. These findings reveal that postpartum scarcity-adversity shapes the motivational architecture of maternal caregiving through context-specific alterations in VTA DA neuron dynamics, providing a neurobiological framework for understanding how adverse postpartum environments impair maternal care quality without broadly affecting reward processing.

رفتارهای مادری از لحاظ تکاملی حفظ شده‌اند، اما نسبت به عوامل محیطی مانند دسترسی به منابع حساس هستند. کمبود و سختی، که با فراهم کردن مواد بستر و لانه‌سازی کاهش‌یافته برای مادران مدل‌سازی می‌شود، به طور قابل اعتمادی موجب تغییر در رفتارهای مادری حساس و غیرحساس نسبت به توله‌ها می‌گردد. نورون‌های دوپامینرژیک ناحیه تهویه شکمی (VTA) با تعاملات با توله‌ها فعال می‌شوند و برای بروز رفتارهای مادری طبیعی ضروری هستند. با این حال، اثرات کمبود و سختی پس از زایمان بر فعالیت نورون‌های دوپامینرژیک VTA در مادران طی تغییرات مراقبتی هنوز بررسی نشده است. ما با استفاده از فوتومتری فیبری درون‌زنده و GCaMP7f وابسته به Cre، فعالیت نورون‌های دوپامینرژیک VTA را در موش‌های ماده TH-Cre در شرایط کنترل یا کمبود و سختی پس از زایمان ثبت کردیم. مادران در روز دوم پس از زایمان (PD2) به شرایط کنترل یا کمبود و سختی تخصیص داده شدند و طی روزهای بعد، ثبت‌های روزانه فوتومتری فیبری در طول جلسات مشاهده رفتار مادری طبیعی و یک آزمون دریافت پاداش غذایی تا روز پنجم پس از زایمان (PD5) انجام شد. مادران گروه کمبود و سختی، افزایش معنی‌داری در فعالیت نورون‌های دوپامینرژیک VTA طی مراقبت غیرحساس نشان دادند که با افزایش مساحت زیر منحنی منعکس شد، در حالی که در مراقبت حساس تفاوتی بین گروه‌ها مشاهده نشد. همچنین، مادران کمبود و سختی کاهش در فراوانی قله‌های فعالیت هنگام جدایی از توله‌ها (یعنی خارج از لانه) نشان دادند، بدون تفاوت گروهی در هنگام تماس با توله‌ها یا شیردهی. به طور مهم، تغییرات فعالیت نورون‌های دوپامینرژیک VTA در مادران کمبود و سختی هنگام دریافت پاداش غذایی مشاهده نشد، که نشان می‌دهد کمبود و سختی پس از زایمان به طور انتخابی پویایی VTA DA را در زمینه مراقبت مادری مختل می‌کند. این یافته‌ها نشان می‌دهد که کمبود منابع پس از زایمان موجب تغییرات زمینه‌محور در فعالیت نورون‌های دوپامینرژیک VTA می‌شود و زمینه‌ای برای بررسی‌های آینده درباره سازوکارهای اختصاصی مسیرهای عصبی در نقص رفتار مادری ناشی از سختی فراهم می‌آورد. اهمیت پژوهش: سختی پس از زایمان موجب تضعیف مراقبت مادری و افزایش خطر افسردگی پس از زایمان می‌شود، اما نحوه تأثیر آن بر عملکرد مغز مادر در زمان واقعی طی مراقبت فعال به خوبی شناخته نشده است. با استفاده از فوتومتری فیبری در موش‌های TH-Cre تحت کمبود منابع، نشان دادیم که سختی، فعالیت نورون‌های دوپامینرژیک ناحیه تهویه شکمی (VTA) را طی رفتار مادری جاری به صورت وابسته به زمینه تغییر می‌دهد. سختی موجب افزایش فعالیت نورون‌های دوپامینرژیک VTA در مراقبت غیرحساس و کاهش فعالیت VTA DA در زمان جدایی از توله‌ها شد، بدون تأثیر بر پاسخ VTA DA به غذا. این یافته‌ها نشان می‌دهد که کمبود و سختی پس از زایمان معماری انگیزشی مراقبت مادری را از طریق تغییرات زمینه‌محور در پویایی نورون‌های دوپامینرژیک VTA شکل می‌دهد و چارچوبی عصب‌زیستی برای درک چگونگی تضعیف کیفیت مراقبت مادری توسط محیط‌های نامطلوب پس از زایمان بدون تأثیر گسترده بر پردازش پاداش فراهم می‌کند.